Der 400 GT löste den 365 GT4 2+2 ab und hatte sein Debüt im Jahr 1976 im Rahmen des Pariser Automobilsalons. Wie beim 365 so bezog sich auch bei diesem Modell die Bezeichnung auf den Hubraum eines Zylinders. Das Triebwerk hatte somit eine Bohrung von 81 mm (wie der Vorgänger) und einen Hub von 78 mm, was zu einem Gesamthubraum von 4823 ccm führte.

Die Werksbezeichnung lautete F 101 C 000. Das Triebwerk verfügte über zwei Reihen an 38 DCOE 110-111 M Weber Doppel-Drehstromvergasern mit Doppelspule hinter dem Motor, um eine Leistung von 340 PS zu generieren.

Das Triebwerk war mit einem 5-Gang +R Getriebe verbunden. Die Kraft wurde vom Getriebe durch einen Propellerschacht an ein Sperrdifferential übertragen und von dort aus über Achswellen an die einzeln aufgehängten Hinterräder, die über eine selbstregulierende Hydraulik verfügten.

Obwohl das Chassis der 400er Serie der des Vorgängers 365 GT4 2+2 nahezu identisch war, so gab es doch einige kleine Unterschiede, weshalb das Chassis auch die Werksbezeichnung F 101 CL 100 für die Schaltgetriebeversion trug.

Die Wagen der 400er Serie kann man durch einige kleine Details vom Vorgängermodell unterscheiden: eine schmale in Wagenfarbe lackierter Frontstoßstange, Fünf-Stern-Felgen mit fünf Radmuttern anstelle der mittigen Nabe, paarweise angeordnete Rückleuchten und das fehlende „springende Pferd“ auf dem Kühlergrill.

Im Inneren war die Polsterung etwas üppiger und der Stil der Nähte verändert worden, ebenso wie der Schalthebel auf der Mittelkonsole und die Türentriegelung. Der 400 GT wurde bis November 1979 insgesamt 147 Mal mit den Fahrgestellnummern von 19353 bis 28261gefertigt. 

Wie der 365 GT4 2+2 so wurde auch der 400 Automatic bei Pininfarina in Turin gefertigt und veredelt. Anschließend wurde die Karosserie nach Maranello zu Ferrari verschickt, wo man die mechanischen Komponenten integrierte. Der Wagen wurde links- und rechtsgesteuert angeboten, hatte serienmäßig eine Servolenkung, war aber, die auch die anderen 12-Zylinder Modelle dieser Zeit, nicht für den US-Markt ausgelegt.