Wie beim 365 bezog sich die Bezeichnung auf das Volumen eines Zylinders. Das Triebwerk hatte somit eine Bohrung von 81 mm (wie der Vorgänger) und einen Hub von 78 mm, was zu einem Gesamthubraum von 4823 ccm führte.

Das Triebwerk trug die Werksbezeichnung F 101 C 080. Der Motor verfügte über zwei Reihen an je drei 38 DCOE 110-111 Weber Drehstrom-Doppelvergasern, Doppelspule und Verteiler waren hinter dem Triebwerk montiert. Die Leistung wurde mit 340 PS angegeben. 

Die Borg Warner 3-Gang +R Automatik war umgehend ein Erfolg, was zahlreiche Puristen überraschte. Rund zwei Drittel der restlichen 400er Serie, die schließlich in die 412er Serie überging, wurde mit Automatikgetriebe ausgeliefert. In Großbritannien war es die große Mehrheit der abgesetzten 400er, die mit Automatik-Getriebe geordert wurde. Die Kraft wurde vom Automatikgetriebe durch einen Propellerschacht an ein Sperrdifferential übertragen und von dort aus über Achswellen an die einzeln aufgehängten Hinterräder, die über eine selbstregulierende Hydraulik verfügten.

Obwohl das Chassis der 400er Serie der des Vorgängers 365 GT4 2+2 nahezu identisch war, so gab es doch einige kleine Unterschiede, weshalb das Chassis auch die Werksbezeichnung F 101 CL 180 für die Automatikgetriebeversion trug. 

Die Wagen der 400er Serie kann man durch einige kleine Details vom Vorgängermodell unterscheiden: eine schmale in Wagenfarbe lackierter Frontstoßstange, Fünf-Stern-Felgen mit fünf Radmuttern anstelle der mittigen Nabe, paarweise angeordnete Rückleuchten und das fehlende „springende Pferd“auf dem Kühlergrill.

Im Inneren war die Polsterung etwas üppiger und der Stil der Nähte verändert worden, ebenso wie der Schalthebel auf der Mittelkonsole und die Türentriegelung.

Der 400 Automatic wurde bis November 1979 insgesamt 355 Mal mit den Fahrgestellnummern von 19353 bis 28261 gefertigt. Wie der 365 GT4 2+2 so wurde auch der 400 Automatic bei Pininfarina in Turin gefertigt und veredelt. Anschließend wurde die Karosserie nach Maranello zu Ferrari verschickt, wo man die mechanischen Komponenten integrierte.

Der Wagen wurde links- und rechtsgesteuert angeboten, hatte serienmäßig eine Servolenkung, war aber, die auch die anderen 12-Zylinder Modelle dieser Zeit, nicht für den US-Markt ausgelegt.