Nachdem 40 Wagen gefertigt waren wurde eine zweite Serie aufgelegt. Um die Wagen von dem sportlicheren 250 GT Spider California zu unterscheiden waren das Design des Cabriolets sachlicher, der Kofferraum größer und das Interieur komfortabler. Der Wagen wurde bis ins Jahr 1962 rund 200 Mal gefertigt.

Obwohl es gegen Ende der 50er Jahre zahlreiche erfolgreiche Ferrari Spider-Karosserien gab, so waren Cabriolets mit Faltverdeck doch eher selten und wurden in nur geringen Stückzahlen gefertigt. Die meisten davon wurden zu Anfang des Jahrzehnts gefertigt – abgesehen von einigen Einzelstücken auf Anfrage oder Designstudien für Automessen. Als Carrozzeria Boano ein 250 GT Cabriolet, Chassis 0461GT, im Jahr 1956 auf dem Genfer Automobilsalon präsentierte war dies der Beginn einer neuen Ära für diesen Fahrzeugtyp in der Ferrari-Modellpalette. Die erste von Pininfarina entworfene Cabrioletserie wurde dann in den Jahren 1957 und 1958 gefertigt.

Die Karosserie befand sich auf dem gleichen Chassis mit einem Radstand von 2.600 mm wie die gleichzeitig gefertigten Modelle 250 GT ‘Boano’ und ’Ellena’, mit der Werksbezeichnung 508C. Die Fahrgestelle waren ungerade durchnummeriert, trugen den Zusatz ’GT’ und wurden auf ähnlichen Fertigungsstraßen wie die Coupés mit den gleichen mechanischen Komponenten wie Aufhängung, Bremsen und Lenkung gefertigt.

Einer der frühen von Pininfarina gefertigten Prototypen war mehr Spider als Cabriolet, da der Wagen keine Vorrichtung für ein Faltverdeck hatte. Vielmehr war der Prototyp mit Fahrgestellnummer 0663GT, mit einer abnehmbaren Fahrgastraumabdeckung aus Metall versehen; zudem besaß er eine niedrige Plexiglas-Windschutzscheibe ohne Scheibenwischer und eine Kopfstütze für den Fahrer, die in das Heck des Wagens überging, so wie man es von zahlreichen Rennwagen dieser Zeit kannte. Das Pininfarina-Design war sehr elegant, wunderbar ausgeglichen und ähnelte im Erscheinungsbild den Coupé ‘Speciale’ Exemplaren, die auf den Fahrgestellnummern 0725GT und 0751GT gefertigt wurden und deren Design zweifellos von diesen Cabriolets beeinflusst wurde. Das Modell hatte für gewöhnlich abgedeckte Scheinwerfer an den Enden der Kotflügel. Einige spätere Modelle hatten, aufgrund der italienischen Gesetzgebung, offene Scheinwerfer. Vertikale Puffer mit Gummieinsatz flankierten den breiten, relativ flachen und ovalen Kühlergrill. Der Schwung der vorderen Kotflügel wurde in den Türen, die leicht ansteigende Hecklinie fortgesetzt und endete in einem dreieckigen, aufgesetzten Hecklicht.

Pininfarinas Ausrichtung hin zu Uniformität der Modellreihen wurde mit diesen Cabriolets fortgesetzt, obwohl mit den um den gleichen Zeitraum gefertigten Coupés individuelle Wagen für besondere Kunden personalisiert wurden. Auf dem Pariser Automobilsalon des Jahres 1958 wurde das Modell in einer leicht abgeänderten Form ausgestellt, wobei die vertikal angebrachten Frontpuffer nun durch eine durchgezogene Chromstoßstange ersetzt waren, die unter dem Kühlergrill verlief.

Die Karosserien wurden bei Pininfarina gefertigt und aufbereitet bevor sie zu Ferrari verschickt wurden, wo man die mechanischen Komponenten hinzufügte. Insgesamt wurden 40 Exemplare (einschließlich der Prototypen) mit Fahrgestellnummern von 0655GT bis 1475GT gefertigt. Bis auf zwei Exemplare waren alle linksgesteuert.

Das 3-Liter V12-Triebwerk mit einer Nockenwelle pro Zylinderreihe trug die Werksbezeichnung 128C, das Getriebe und der Antriebsstrang waren mit denen im Coupé verwendeten identisch.

Der erste Prototyp, mit der Fahrgestellnummer 0655GT, bei dem die Fahrertür eine Ausbuchtung als Armstütze hatte, ging in den Besitz der englischen Ferrari-Werksfahrers Peter Collins über. Als er den Wagen nach England brachte ließ er Dunlop-Scheibenbremsen montieren. Einem Gerücht zufolge ließ Ferrari, als der Wagen nach Italien zurückkam, diese Scheibenbremsen abnehmen, um sie in einem 250 Testa Rossa Rennwagen testen zu lassen.

Es scheint, dass die Ingenieure von den Testergebnissen schwer beeindruckt waren, denn Ende des Jahres 1959 gehörten Scheibenbremsen rundum an Ferrari Straßenwagen zur Standardausstattung, nachdem sie seit Beginn des Jahres mit den 250 Testa Rossa Rennsportmodellen eingesetzt wurden.