À l’instar de la version 365, le numéro de modèle fait référence à sa cylindrée. Si le nouveau moteur présente le même alésage que son prédécesseur (81 mm), la course a été augmentée à 78 mm pour atteindre une capacité totale de 4 823 cc. Le moteur des véhicules équipés d’une boîte automatique porte la référence F 101 C 080. Deux rangées de trois carburateurs double corps Weber 38 DCOE 110-111 horizontaux ont été installées, avec deux bobines et des distributeurs montés à l’arrière du moteur pour atteindre une puissance en sortie déclarée de 340 bhp.

La boîte automatique trois rapports + marche arrière Borg Warner a, peut-être à la surprise des puristes, immédiatement séduit les clients Ferrari. Elle a équipé environ les deux tiers des derniers modèles 400 fabriqués avant le lancement de la série 412. En Grande-Bretagne, les chiffres sont encore plus élevés, la grande majorité des acheteurs portant leur choix sur la boîte automatique. La puissance est transmise de la boîte automatique via un arbre de transmission à un différentiel à glissement limité, puis via des arbres de roue aux roues arrière à suspension indépendante avec des correcteurs d’assiette hydrauliques.

Bien que le châssis des véhicules de la série 400 soit quasiment identique à celui des modèles 365 GT4 2+2 précédents d’un point de vue structurel, il existe des différences nominales qui ont entraîné l’attribution d’une nouvelle référence (F 101 CL 180) à cette version avec boîte automatique.

Sur le plan visuel, les modèles de la série 400 se distinguent de leurs prédécesseurs par un petit becquet de la couleur de la carrosserie sur le bord inférieur de la section avant, une fixation à cinq boulons pour les jantes alliage à cinq branches au lieu du papillon central, des feux arrière circulaires doubles et la disparition du cheval cabré sur la grille de calandre. À l’intérieur, les garnitures des sièges sont plus luxueuses et le style et les motifs des surpiqûres ont été modifiés. Des modifications mineures ont également été apportées à l’appareil de commande sur la console centrale et le style des poignées des portes a été revisité.

La 400 Automatic a été produite jusqu’en novembre 1979. Sur toute la période de production, 355 exemplaires ont été fabriqués sous les numéros de châssis 19 353 à 28 261. Comme pour la 365 GT4 +2+, les carrosseries ont été construites et entièrement découpées dans les ateliers de Pininfarina à Turin, puis expédiées à l’usine Ferrari de Maranello pour l’installation des composants mécaniques. Des modèles en conduite à gauche et en conduite à droite avec direction assistée de série ont été proposés, mais comme pour les autres modèles 12 cylindres de l’époque, aucune version n’a été produite pour le marché américain.