400 Superamerica系列是用来接替 410 Superamerica车型的，在1959至1964年之间生产。这是法拉利首次没有采用如下方式命名量产公路车：车型类型编号代表了单缸排量。“400”指 汽缸总单缸排气量为4升。这一系列46辆车中44辆是由Pininfarina（该公司从1962年变成Pininfarina）设计的，大多数都是coupé版的。

首款是在1959年末，专为菲亚特掌门人吉安尼·阿涅利（Gianni Agnelli）而打造的特别版，底盘为1517SA，并在10月的都灵车展上亮相。

其特点为装备有一个很大的方形散热器格栅，几乎延伸至前帷幔的底部，两侧各配有一个舷窗保险杆。

还具有当时的美式风格要素：翼端处有水平的双前灯布局，下面装有雾灯，另外还有环绕式挡风玻璃。尾灯的处理是在两翼镶上垂直的镀铬边框，带有3个圆形透镜，可在随后面世的400SA 敞篷版的早期的coupés以及1960年开始生产的250 GTE系列的量产车上见到这种设计。

在都灵车展和1960年5月底交付给客户之间，该车的设计变得更为精美。对车前金属制品进行了修改，从而减少了散热器格栅的大小，但格栅仍为正方形的，这次在下面装上了全宽的保险杆。

去除了原先安装在舷窗保险杆上方的水平进气口，引擎盖进气口也做了修改，另外，沿着车身侧面的收压线增加了一个明亮的金属装饰条，以突显这一特色。

第二辆样车（真正量产系列的首辆车）是敞篷车，底盘编号为1611SA，于1960年1月的布鲁塞尔车展上亮相，数周之后又在纽约展览中展出。400 SA Cabriolet的总体形状与同期的250 GT Cabriolet相似，但是带有稍浅的格栅孔，通常还会在格栅端装上敞开的雾灯，偶尔会多装上一个中央驾驶灯。由于这些是昂贵的限量版车，客户可根据需要进行个性化定制。

因而，任何两辆车载细节上都会有差别。其中一个明智的选择是在树脂玻璃盖下方安装开敞式前灯或隐藏式装置。如在一辆“coupé aerodinamico”车选择安装开敞式前灯，该车的整个正面将从凸出的椭圆形散热器格栅的形状变为敞篷车所采用的形状。

底盘为2311 SA的一辆样车的车身看上与250 GT California Spider的相同，是右侧驾驶的，这是 Scaglietti专门为法拉利董事会成员Michel Paul-Cavallier打造的一辆车。另一辆底盘为3673SA的车的车身款式与250 GT“passo corto” berlinetta的相同。

曾讹传，恩佐•法拉利（Enzo Ferrari）用了一辆带有250 GTE 2+2车身的样车，但工厂记录证实，这是普通的 250 GTE，底盘编号为2257GT。

出厂参考编号为538的底盘起初的轴距为2420 mm，后来为了增加内部空间，轴距变为2600 mm，皆按公路版车型系列的奇数底盘序列号进行编号，带有后缀“SA”。

这款车是按照与同时期的250 GT系列相同的总体线条打造的，带有一对大截面、椭圆形纵置管越过后轴和结实的交叉撑杆，再加上相接的前横梁。

同样，前悬挂是独立的，经由带独立螺旋弹簧和减震器的叉臂，同时刚性后轴由弓形钢板弹簧支撑，并装备有半径臂，每个车轮都配有液压减震器。

全方位地装有液压操控的盘式制动器，后轮上装有拉线式手刹。除了2311SA底盘之外，都是用于左侧驾驶的车。

出厂参考号为163的发动机的压缩比为8.8:1，不同于之前的410系列中所采用的由Lampredi设计的“长”缸体发动机。

用了一个“短”缸体发动机取而代之，这种发动机是从同期生产的250 GT系列最初所用的每侧Colombo SOHC设计发展而来。

通过将缸径扩大至77 mm并将冲程延伸至71 mm，从而增加容量，使总容量达3967 cc。

装配有双线圈和分电器点火系统，从每一V型侧上的凸轮轴的尾部带动分电器。装备有三个双门Weber 40 DCZ/6或42 DCN化油器，有时还装有Solex C40 PAAI化油器，输出功率据称能达340 bhp。

发动机与4速全同步器变速箱连接在一起，高速挡装有电子超比挡装置，通过连接到刚性后轴的通用接合传动轴驱动。

400 Superamerica coupé的“coupé aerodinamica”是由Pininfarina在1960年11月的都灵车展上展示的设计研究图发展而来。

在一辆400 SA车的编号为2207SA的底盘上凿有“Superfast II”的字样，这是巴提斯塔•Pininfarina的私人用车，车身形状是经过一系列发展而来的。这辆车获得了“coupé aerodinamica”的美名，因为其低流动的长曲线条，驾驶室也体现了这一风格，挡风玻璃立柱向内和向后呈曲线状，而后窗浅角呈直线穿过行李箱延伸至保险杆水平面的尾部。

圆形尾灯位于一个水平保护罩内，形成了环绕式舷窗保险杆的一部分。

在最初的设计中，在前端板中安装有收缩式前灯，浅的椭圆蛋篓形散热器格栅以舷窗保险杆为界，前裙板下方是一整排的保险杠挡块。

1960至1961年冬季，在这款车的引擎盖上安装了很宽的浅进气口，并配有精美的镀铬环绕饰条； 小型的圆形停车灯半凹入前翼板的顶部，后轮眉消失了，并且舷窗灯出现在门玻璃上。

同时，这一车型进入连续生产阶段，首款客户版在1961年的日内瓦车展上展出。这一款体现了Superfast II大多数的设计特点，有一点除外：树脂玻璃盖下（凹进在前翼中）的前灯是更为传统的装置。

正如前文所说，任何两辆车之间都存在个体差异。除了可以在敞开式或封闭式前灯之间进行选择之外，还可以选择不同的门手把组合装置（一种更为传统的带有按钮的镀铬门把手或凹进式的手杆类型），此外，一些车装有后轮眉而另一些没有。

轴距为2420 mm的车直到1962年中期才停产，带有2600 mm轴距的车的生产期还要更晚。后一款车可通过以下方式识别：车门后缘和后轮拱前缘之间的间距更大。这两款车通常还带有封闭的引擎盖进风口，而不是早期的配有镀铬环绕饰条的开放式进气口。

总共生产了：1辆Scaglietti spider、1辆 Scaglietti berlinetta、9辆敞篷车和35辆coupés，底盘编号从1517SA至5139SA。

还应注意的是，同属于这一系列的两辆4升GTO（底盘为3765 和4561）以及四辆330 LM berlinettas（底盘为4381、4453、4619和4725）的底盘编号中都带有后缀SA。