1979年11月，400 Automatic i以400 Automatic替代车型的身份亮相，车名中的后缀 “i” 表示“喷射”，因为400 Automatic i用一个燃油喷射系统取代了两组三个侧吸式Weber化油器。400 Automatic i采用的燃油喷射系统是博世K-Jetronic，同时在发动机右后部安装了一个单分电器，具有Dinoplex电子点火系统，取代了早期的双分电器布局。

燃油喷射系统的使用是为了能够满足更为苛刻的全球气体排放法规的要求，据称它的使用能将输出功率降为310匹马力。发动机是缸径与行程为81mm x 78mm的V12装置，总容量为4823cc，出厂编号F 101 D 070，并连接到Borg Warner 3速自动变速箱上。功率通过传动轴传送至防滑差速器上，再通过半轴传到带有液压可变高度组件的独立悬挂后轮上。

乍一看上去，除了在车尾徽标上增加了字母“i”，以及管型钢制底盘的编号变为F 101 DL 170，400 Automatic i无论是内饰还是外观都与其前身相同。

1982年年底，这一车型的机械构造和装饰设计都发生了变化。发动机采用经改进的断面凸轮轴，并新增了排气歧管，这使输出功率增加了约5 bhp，此外还将带有液压可变高度的后悬挂变为充气系统，并连接到新的带低断面轮胎的轮辋上。内饰修改了衬垫的缝接图案、车门的设计和中央控制台布局。

后视镜的外观变得更为典雅，外罩上装饰有珐琅制法拉利盾牌小徽标，缩小了散热器格栅的宽度，令驾驶灯曝露在外。驾驶灯从正方形变为长方形，引擎盖中的散热器排气栅格的颜色也变为与车身颜色相同，此外，高强度雾灯改装在了后保险杠。

和400系列的前一车型相同，Pininfarina将装饰完全的车身送至法拉利工厂安装机械组件。

400 Automatic i提供右侧或左侧驾驶方向盘，装有标准动力辅助装置，但和同期生产的其他12缸车型一样，没有生产美国市场车型。

400 Automatic i直到1985年才停产，这此期间共生产了883辆，底盘编号从27987至55523。