如365车型一样，该车型数字是指单缸排量，尽管新发动机有着与其前任相同的81mm缸径，但冲程增加到78mm，使得总容量成为4823cc。

在1976年的巴黎车展 上，400系列取代了365 GT4 2+2车型成为主力车型，这也是首个装有自动变速箱的法拉利量产跑车：400 Automatic。如365车型一样，该车型数字是指单缸排量，尽管新发动机有着与其前任相同的81mm缸径，但冲程增加到78mm，使得总容量成为4823cc。带有自动变速箱的发动机的出厂参考号为F 101 C 080。

装有两组三个Weber侧吸式双门 38 DCOE 110-111化油器，并带有双线圈和安装在发动机后部的分电器，据称马力可达340匹。

Borg Warner 三速及倒挡自动变速箱很快就受到法拉利客户的欢迎，这可能令纯粹主义者惊讶不已，在400转为412系列这一生产期内，这类车占了余下所有车的约三分之二。在英国，这一比例数值还要更高一些，绝大多数的购买者都喜欢自动变速箱。输出的功率通过传动轴从自动变速箱传到防滑差速器上，再通过半轴传到带有液压，可调节高度的独立悬挂的后轮上。

尽管在结构上，400系列的底盘与之前的365 GT4 2+2 车型相同，但两者之间还是有些细微差别，这使得这一带自动变速箱的底盘的出厂新参考编号为F 101 CL 180。

在外观上，400系列车型与前款车型的差别在于：在鼻翼下缘上有一个小型的与车身同色的导流板， 用五螺栓固定的五轮辐合金车轮代替了单个的三耳整流罩，装有配对的弧形后灯组合体，并将散热器格栅上的“Cavallino Rampante”除去。

座椅衬垫内部的制作更为奢华，缝制的款式和布局也有所变化，中央控制台的开关装置也有细微的改变，另外，车门脱钩的款式也有所改变。

400 Automatic直到1979年11月才停产，这期间共生产了355辆车，底盘编号从19353至28261。

和365 GT4 2+2一样，这些车的装饰完全由Pininfarina位于都灵（Turin）的工厂完成，然后运送到法拉利位于马拉内罗（Maranello）的工厂安装机械组件。400 Automatic i提供右侧或左侧驾驶方向盘，装有标准动力辅助装置，但和同期生产的其他12缸车型一样，没有生产美国市场车型。