由Pininfarina设计，Pininfarina和Scaglietti联合制造，第一批车的车身是用铝制材料打造的，但后来这种材料仅用于赛车版本。由于取得了无数次的胜利，这款车仍是最受喜爱的法拉利车型中的一款。

250 GT Berlinetta 1960版本由宾尼法利纳设计，在摩德纳的Scaglietti工厂制造。

该车型于1959年在巴黎车展上首次公开亮相，车身风格与该年份后来生产的Berlinetta跑车系列（现称之为 ’Interim’ 以示区分）十分相似，只是在门玻璃后方的导航面板里没有三角窗。

新款车型底盘轴距为2400 mm，出厂参考编号为539，后改为539/61。

对长轴距2600 mm底盘采用代号 ‘passo lungo’ 或 ’LWB’，对短轴距2400 mm底盘则采用 ‘passo corto’ 或 ‘SWB’ 来区分两个系列。

底盘结构采用常见的两个大型椭圆截面的纵向主梁，有着牢固的交叉撑杆和矩形截面前横梁。

悬挂系统前端为独立的螺旋弹簧和叉形臂，刚性后端装配有弓形钢板弹簧和半径臂以固定车轴，周围是液压减震器。1961年竞技版底盘结构较轻，装配有较小并且重量较轻的测流速管。

此车型是首款装备有盘式制动器并作为标准配置的法拉利量产公路跑车，与之前的250 GT Berlinetta系列不同，可提供左舵或右舵驾驶方式。

此车型通常装配有铝制开放面板的钢制车身，还提供赛道版规格，具有全铝车身、轻量内饰并且发动机更为强劲– 也提供’Lusso’（奢华）公路版内饰。然而，两种基本规格有很大程度的重叠，取决于客户的具体要求。

因此，一些公路版跑车拥有全铝车身和/或更强性能的发动机并不算神奇。

1961年，赛道版跑车车身重量更轻、发动机更为强劲并进行了其它改动，以保持与捷豹’E'型车相抗衡的竞争力。

动力装置是对原Colombo设计的每侧气缸单顶置凸轮轴V12发动机的进一步发展，容量为2953 cc，缸径与冲程为73 x 58.8 mm，出厂参考编号为168B、168和168 Comp/61，都采用了湿式油底壳润滑。

火花塞位于V型缸体之外，气缸装备有三个双门Weber 38 DCN或40 DCL/6化油器，也可以改装一个Solex C40 PAAI化油器，带有双线圈和安装在发动机尾部的分电器点火系统，据称马力能达到220到280 bhp，取决于具体规格。

Weber 46 DCF/3化油器也是一个可行选择； 这些装置用于1961年特别赛道版发动机上，结合较大阀门、特制排气歧管和其它微调细节，以获得上述更高级别的功率输出。

发动机与4速 + 反向全同步器变速箱连接在一起，主减速器通过一个传动轴直通刚性后轴，有各种比率可供选择。

赛道版跑车的变速箱有棱纹合金铸件，而公路版跑车通常为平面铸铁铸件。

1960年到1962年三年生产期间，总体设计改变不大。然而，有多个细节差异，以区分具体车型的生产年份。

在生产的最初几个月，前后翼侧面和行李箱盖均为平面。后窗顶部中心位置有一个排气槽，滑动门窗有一个朝向顶部后边缘的明显的下降曲线，而前帷幔有一对矩形槽，用来冷却前制动器的导管。

1960年中期左右生产的车型在前后翼上有垂直角度的排气槽，三侧装有镶板，前翼上有一个泪滴形指示灯。

行李厢盖上有一个车牌凹槽，前帷幔上的制动冷却进气槽有凸起的四周。1960年后期车型与前款车型非常类似，只是驾驶舱排气槽从后窗移至车顶后缘的凹处，并提供滑动或摇动车窗。

如果选择摇动车窗，通常提供开放式舷窗灯。至此生产的所有车型都有外部油箱盖，位于行李厢盖左上角的切断处。

1960年车型和1961年之后生产的车型外观上的主要差异是门窗形状，后者顶部边缘线条更直，油箱盖位置也有所调整，位于左尾翼或藏在行李箱内部。也有大量细微差异，比如稍大的散热器格栅并且轻微调整了尾翼形状、顶点位置等，以及客户的个性化风格，但是前述特征区分了两个系列的主要不同特点。

除了通常的Berlinetta车身，还有一些主要由宾尼法利纳进行的绝无仅有的设计，风格类似于400 Superamerica，包括具有可拆卸硬顶的敞篷车，底盘编号为1737GT。

法拉利 ‘400SA’ coupé车身车型包括两款公路版跑车，底盘为2613GT和3615GT，以及两款轻量赛道版跑车，底盘为2429GT和2643GT。前轻量车型从未用于比赛，卖给了一位法国客户，而后者则参加了勒芒耐力赛、Daytona和Sebring比赛，由Stirling Moss和詹卡洛•巴盖蒂（Giancarlo Baghetti）等车手驾驶。Bertone设计了两款车型，第一款生产日期为1960年，底盘为1739GT（不同寻常之处在于使用了铸造合金车轮），另一款生产于1961年，有着 ‘Chiti’ 鲨鱼鼻外观，底盘为3269GT。还有一款Zagato设计的绝世 ‘Spider Speciale’ 车型。

这些Bertone产品将是除宾尼法利纳之外所有车身制造商的最终设计，多年以来始终为法拉利底盘增添光彩。六十年代乃至七十年代有多个车型都拥有绝无仅有的车身设计，但这些都是对现有跑车车身的重新设计，而没有改变原厂底盘。

在比赛中，‘passo corto’ Berlinetta延续了 ’passo lungo’ 车型的成功荣耀，1960年和1962年连续三次赢得环法汽车大赛。还于1960年和1961年在古德伍德（Goodwood）赢得旅游杯冠军以及勒芒耐力赛GT跑车类冠军，以及在1961年和1962年赢得纽博格林1000公里赛。这些只是它在GT跑车类雄踞霸主期间无数分类和综合比赛中的少数几个成绩。