Fue básicamente una versión más potente del famoso 365 GT4 2+2, con la cilindrada aumentada hasta los 4.8 litros. El 400 GT llevó a un nuevo nivel el desarrollo del coupé 2+2 con motor delantero de gran cilindrada y altas prestaciones. También se puso un cuidado exquisito en los detalles del interior y fue el primer Ferrari en ofrecer como opción la caja de cambios automática con tres velocidades de General Motors, para atender la demanda del mercado estadounidense.
El 400 GT reemplazó al 365 GT4 2+2 y fue presentado en el Salón del Automóvil de París de 1976. Como en la variante 365, la denominación numérica del modelo hacía referencia al cubicaje individual de cada cilindro. Los cilindros del nuevo motor tenían el mismo diámetro que los de su antecesor, 81 mm, pero la carrera aumentaba hasta los 78 mm, lo que le daba una cilindrada total de 4.823 cc.
El motor tenía un código de referencia interno F 101 C 000. La alimentación se hacía a través de dos baterías de tres carburadores laterales de doble cuerpo Weber 38 DCOE 110-111. El motor disponía de doble bobina, con dos distribuidores montados en la parte posterior, y desarrollaba 340 CV.
Iba unido a una caja de cambios de cinco velocidades más marcha atrás que, a través de un árbol de transmisión, enviaba la potencia a un diferencial autoblocante, que a su vez la distribuía a las ruedas mediante los palieres correspondientes. Las suspensiones traseras eran independientes y autonivelantes con un dispositivo hidráulico.
Aunque el chasis de los coches de la serie 400 era prácticamente idéntico al del modelo 365 GT4 2+2, había pequeñas diferencias, por lo que al de esta versión con caja de cambios manual se le dio otro código de referencia interno para identificarlo: F 101 CL 100.
Visualmente el 400 GT se distinguía de su antecesor por un pequeño spoiler del color de la carrocería en la parte baja del frontal, además de por los cinco tornillos de fijación para las llantas de aluminio de cinco radios (en lugar de la tuerca central de tres puntas), por la pareja de pilotos traseros circulares y por la desaparición del Cavallino Rampante de la parrilla del radiador.
En el interior, la tapicería de los asientos era más lujosa y también variaban las costuras, aparte de otros retoques menores como la palanca de cambios de la consola central y el estilo de los tiradores de puertas.
El 400 GT se mantuvo en producción hasta noviembre de 1979, tiempo en el que se construyeron 147 unidades con números de chasis que se iniciaron en el 19.353 y terminaron en el 28.261.
Como en el 365 GT4 2+2, la fabricación y acabado se realizaba en las instalaciones de Pininfarina de Turín, para enviarse posteriormente a la fábrica de Ferrari en Maranello, donde se instalaban los componentes mecánicos. El vehículo estuvo disponible tanto con volante a la izquierda como a la derecha y llevaba la dirección asistida de serie pero, como los otros modelos de doce cilindros de la época, no se hizo una versión para el mercado americano.